Yn ôl y 'Borough Guide', a gyhoeddwyd gan Gyngor Tref Aberystwyth a Chwmni Edward J Burrows, dyfodiad y rheilffordd oedd y digwyddiad mwyaf pwysig yn hanes diweddar y dref. Agorwyd yr orsaf ar Awst 1af 1864 yn orsaf derfynol i Reilffordd Aberystwyth ac Arfordir Cymru, yn ddiweddarach yn ran o Rheilffordd Cambria. O Awst 12ed 1867 defnyddiwyd yr orsaf hefyd gan y reilffordd Manchester & Milford o Gyffordd Pencader. Erbyn 1872 roedd i'r orsaf ddau brif blatfform ar gyfer llinell y Cambrian a bae dau blatfform gwahanol i'r trenau Manchester & Milford. Gwnaed newidiadau sylweddol ym 1893-94, a hon fyddai'r orsaf y byddai ymwelwyr y 'Borough Guide' yn cyrraedd iddi. Mae'r cyfleusterau teithwyr presennol yn rhannol yn yr adeilad 1872, gan gynnwys rhes y swyddfa docynnau, â arferai fod yn ddau dŷ, un ar gyfer y Signalwr a'r llall i'r Gorsaf-feistr, yn cefni ar y platfform a'r canopi o 1894. Ychwanegwyd y talwyneb mawreddog sydd i'w weld heddiw (gan gynnwys y rhan sydd bellach yn fwyty) ym 1924-25 i gynllun clasurol gan y penseiri Harris a Sheppard.